Клуб основан 12 апреля 1942 года.
30 июля 1944 года состоялся дебют "Крыльев Советов" в Кубке СССР. В матче 1/16 финала "Крылья" уступили футболистам московского "Локомотива" со счетом 1:5.

Первую игру на первенство СССР (2-ая группа) "Крылья Советов" провели на Куйбышевском стадионе "Локомотив" 3 июня 1945 года с командой "Торпедо" (Горький) и завершили ее вничью со счетом 1:1.

21 апреля 1946 года в Алма-Ате "Крылья Советов" провели свой первый матч в высшем дивизионе СССР. И уступили ленинградскому "Зениту" со счетом 1:2.
"Крылья Советов" участники 48 Чемпионатов СССР и 18 Чемпионатов России. Участники 43 розыгрышей Кубка СССР и 18 Кубков России.
Второй круг сезона 1953 года команда выступала под названием "Зенит".

6 июля 2002 года "Крылья Советов" дебютировали на европейской арене, начав свое выступление со второго раунда Кубка Интертото УЕФА. В первом своем матче на стадионе "Металлург" "Крылья Советов" одержали крупную победу над футбольным клубом "Динабург" (Даугавпилс, Латвия). Автором первого мяча в ворота соперника стал игрок сборной России Андрей Каряка. А Робертас Пошкус и Рожерио Гаушо довили счет до крупного – 3:0.
Свою первую гостевую победу в еврокубках "Крылья" одержали в первом же своем матче на поле соперника, победив 13 июля 2002 года латвийский клуб "Динабург" (Даугавпилс) со счетом 1:0. Победный гол забил Антон Бобер на 23 минуте матча.

Одна из 5 команд Высшего дивизиона, участвовавших во всех чемпионатах (Крылья Советов, ЦСКА, Спартак М, Локомотив, Динамо), и единственная из них не московская.

Первая команда, которая в чемпионате России по футболу достигла рубежа в 500 сыгранных матчей и 522 на конец 2008 года, что является абсолютным показателем среди всех команд Высшего дивизиона и объясняется тем, что в 1992 году турнир проходил в два этапа и «Крылья» во втором этапе чемпионата играли в группе за 9-20 места, сыграв на 4 матча больше, чем команды игравшие в турнире за 1-8 места.

10 июля 2008 года в Самаре был открыт первый в России общественный музей самарского футбола, большая часть экспозиции которого посвящена истории футбольного клуба «Крылья Советов»